Stare sztychy ukazują je jako tryskające silnymi strumieniami wody, niemal jak gejzery, tak że nie widać kolejnych talerzy fontann. Dziś są to dość rachityczne strugi, poprzez które odsłaniają się poszczególne ich elementy. Są do siebie bardzo podobne, choć nie są identyczne. Rozróżnić je możemy po znajdujących się na ich trzonach reliefach, informujących o fundatorach. Każda z fontann składa się z obszernej dolnej misy, trzonu i dwóch stopniowo zmniejszających się basenów. Dzięki temu woda mogła spływać jak po kaskadach, przez stulecia wywołując u przyjezdnych zachwyty nad cudami natury połączonymi z inżynierią. Obydwie wykonano z granitu i trawertynu. Mają 8 metrów wysokości, a ich baseny 28 metrów obwodu (dolny) oraz 16 metrów i 12 metrów (górne).

Swoje miejsce i ostateczny kształt uzyskały w momencie ukończenia kolumnady Berniniego okalającej Plac św. Piotra, ale początki jednej z nich sięgają odległych czasów. Woda dopływała do Watykanu już za czasów cesarza Trajana (98–117) dzięki wybudowanemu przez niego akweduktowi (Acqua Traiana). Trudno to sobie wyobrazić, ale czerpana była z miejscowości Bracciano, leżącej w odległości około 50 kilometrów od Rzymu. W 1490 roku z polecenia papieża Innocentego VIII zbudowano przeznaczoną dla pielgrzymów fontannę po prawej (stojąc przodem do bazyliki), północnej stronie placu. Mogli w niej ugasić pragnienie i umyć się po długiej drodze. Niezastąpiony kronikarz Stefano Infessura opiewał jej piękno, pisząc o dwóch – zdobionych herbami papieskimi i reliefami – kolistych basenach, z których spływała woda; kończył uwagą, „iż nic podobnego nie można znaleźć nigdzie w Italii”. Dziesięć lat później fontannę odnowił papież Aleksander VI, nakazując dobudowanie do niej dodatkowego poidła dla koni. Tak dotrwała aż do początku XVII wieku. Wtedy papież Paweł V, ten, którego dumne imię widnieje na fasadzie bazyliki, przebudował i zmodernizował akwedukt Trajana, nazwany na jego cześć Acqua Paola. Papież nakazał też przebudowę fontanny. Acqua Paola kończy swój bieg na wzgórzu Janikulum (Gianicolo) na wysokości 266 metrów nad poziomem morza, w wybudowanej również przez papieża Pawła V innej fontannie dell’Acqua Paola. Stamtąd, przez poprowadzone rury, przepływała do fontanny na Placu św. Piotra. Autorem jej nowej formy był Carlo Maderno – twórca licznych fontann w mieście. Zbudował on nowy, wieloboczny, podwyższony kilkoma stopniami basen. Zachował środkową misę starej fontanny, a górną zastąpił odwróconym talerzem (rodzajem grzyba), który pokryto kamiennymi łuskami, uzyskując w ten sposób znakomity efekt optyczny. Woda tryskająca na kilka metrów w górę, spadając uderzała w kamienne podłoże grzyba, rozpryskując się w niezliczone krople, które w promieniach słońca połyskiwały tysiącami barw, czasem nawet tworząc tęczę. Usunięto stare herby poprzednich fundatorów, zastępując je herbem Pawła V i umieszczonymi w płycinach cokołu wizerunkami orła i smoka – heraldycznymi symbolami rodu Borghese, z którego papież się wywodził.

W tym momencie plac przed bazyliką urozmaicała jedna fontanna. Zmieniło się to po zaprojektowaniu Placu św. Piotra (Piazza di San Pietro), a przede wszystkim kolumnady, przez Gian Lorenza Berniniego w połowie XVII wieku. Aby jego przestrzeń odpowiednio ujednolicić, po przeciwległej, południowej stronie placu należało wybudować drugą fontannę. Uczynił to również Bernini, wzorując się na fontannie Maderny, ale dopiero za panowania papieża Klemensa X (1667). I to jego herb (sześć gwiazd) widnieje na trzonie fontanny, zwanej też fontanną Klemensa X. Zauważymy tam również inskrypcję upamiętniającą papieża Pawła VI, który fontannę w XX wieku odnowił.